Kehidupan sehari-hari Ayato Kamina, seorang siswa SMA, terbalik ketika Tokyo tiba-tiba diserang oleh jet tempur futuristik. Di tengah kekacauan, ia bertemu dengan seorang wanita bernama Haruka Shitow yang mengaku berasal dari organisasi pemerintah bernama TERRA. Ia mengungkapkan bahwa Ayato telah hidup dalam gelembung waktu bernama “Tokyo Jupiter” yang dibuat oleh Mulians—makhluk humanoid dari dimensi lain—dalam upaya untuk mengisolasi dan mengambil alih Tokyo. TERRA telah berusaha menembus penghalang yang mengelilingi kota sejak saat itu.
Tidak mampu memproses pengungkapan tersebut, Ayato panik dan melarikan diri. Ia bertemu dengan teman sekelasnya, Reika Mishima, yang membawanya ke tempat bernama “The Shrine of Xephon” di mana telur besar tertidur. Ia mulai bernyanyi, dan kekuatan tak dikenal terbangun dalam diri Ayato, menghubungkannya dengan makhluk bernama RahXephon yang keluar dari telur. Tak lama setelah itu, Haruka menemukannya lagi dan mencoba meyakinkannya untuk bergabung dengan perjuangannya melawan Mulians.
Terjebak di antara ancaman Mulians dan TERRA, Ayato mulai mempertanyakan tujuannya, menavigasi kenangan yang berubah, dan pada akhirnya identitasnya sendiri di dunia baru yang kacau ini.
